Conociendo al enemigo: nematodos que amenazan al jitomate mexicano

Irán Tapia Vázquez y Claudia Martínez Anaya

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Plantas, suelo y salud.

La vida en nuestro planeta depende en buena medida de las plantas. Desde la perspectiva económica, casi todo lo que comemos, vestimos, y con lo que decoramos los espacios urbanos e interiores, es materia vegetal. La producción de alimentos deriva del arduo trabajo de pequeños y grandes agricultores que procuran que sus cultivos crezcan óptimamente para conseguir buenas cosechas. Pero siempre hay riesgo de que los cultivos sean víctimas de plagas o infecciones causadas por microorganismos tales como hongos, bacterias o virus que las enferman. La prevención y tratamiento contra estas afectaciones inició con la agricultura, pero es también una actividad científica —detectivesca dicen algunos— y tecnológica de estrategias y soluciones, como el desarrollo de productos eficaces y accesibles que protejan los cultivos.

El diagnóstico de una planta enferma es complicado ya que muchos de los síntomas se manifiestan de la misma manera, aunque sus causas sean diversas. Inicialmente, los agricultores se enfocan en atender la parte superior (aérea), ya que las hojas, flores y frutos suelen manifestar el padecimiento más evidentemente, por ejemplo, por marchitamiento, amarillamiento o aparición de manchas, y caída de flores y frutos. Otros factores pueden provocar que una planta enferme o muera; cuando estos son ambientales —por ejemplo, el exceso o carencia de nutrientes, o condiciones de temperatura, radiación o humedad extremas— se denominan factores abióticos (que significa de origen no-biológico). Pero si el causante del mal, son (micro)organismos nocivos (fitopatógenos), se conoce como factor biótico. En ocasiones se combinan factores bióticos y abióticos (humedad, calor, esporas, insectos vectores, entre otros), causando pérdidas extensas, o en casos extremos, la pérdida total del cultivo.

A aquellos microorganismos que infectan y causan daño a las plantas se les conoce como fitopatógenos, y provocan enfermedades conocidas por los agricultores como roya, cánker o tizón, por ejemplo (ver BiotecMov Núm. 24). Además de los microorganismos mencionados, existe otro enemigo ‘sigiloso’ que se han convertido en una plaga letal, de difícil erradicación y que tiene como blanco casi cualquier planta. En México diferentes hortalizas y varios cultivos de importancia comercial, como el café o el plátano, son susceptibles. Nos referimos a los nemátodos parásitos fitopatógenos que son un grave riesgo para la agricultura [1].

Diferentes especies de nemátodos penetran las raíces, pudiendo pasar desapercibidos por algún tiempo —debido a tamaños entre menos de 1 mm hasta aprox. 3 mm, y a que son translúcidos— dañando después todo el sistema radicular de la planta. En México, varios tipos de nemátodos con características fisiológicas y mecanismos de infección particulares se han reportado como Plagas Cuarentenarias, que se refiere a aquellas para un área de importancia económica con potencial de riesgo a donde el patógeno aún no ha llegado, o que existe, pero de forma restringida y se encuentra oficialmente bajo control. Para esto, las autoridades agrícolas emiten normas y declaratorias sobre plagas cuarentenarias para coordinar las acciones sectoriales en los tres niveles de gobierno [2].

Se tienen reportes de la presencia de nematodos fitoparásitos a lo largo de todo el territorio nacional atacando a los cultivos agrícolas de principal importancia en el país, como cebada, ajo, cebolla fresa, maíz, tomate, chile, papa, café, entre otros. En los estados de Veracruz, Michoacán, Estado de México, Guanajuato, Puebla y Morelos es donde hay una mayor diversidad de fitonemátodos, dañando a diferentes variedades de cultivos [1, 4].

Hábitos y tipos de nematodos fitopatógenos

Los nemátodos fitopatógenos más importantes se clasifican en dos tipos considerando su movilidad: (a) los nemátodos migratorios, que penetran las raíces y se desplazan por los tejidos alimentándose de ellos; y (b), los nemátodos sedentarios, que una vez entrando a la raíz, se mueven cortas distancias por el tejido antes de escoger un sitio en el tejido vascular para establecerse; se considera que éstos últimos son los más nocivos para la agricultura. Dentro del grupo de nemátodos migratorios se encuentran los de los bulbos y los del tallo que según estimaciones pueden parasitar a más de 5 mil especies de plantas, entre ellas muchas de importancia agrícola como papa, frijol, alfalfa y fresa. Las especies representativas son Ditylenchus dipsaci y D. destructor. También están los nemátodos lesionadores que son parásitos de las raíces que para penetrarlas, alojarse y alimentarse, las perforan como si fueran un ‘taladro’, generando pudrición o magulladuras en la zona de actividad parasítica. El daño a las raíces favorece la proliferación y ataque de otros microorganismos oportunistas, agravando la salud de las plantas. En este caso, Pratylenchus y Rhodopholus son los géneros más representativos de este grupo de nemátodos [1].

Los nematodos sedentarios son organismos parásitos obligados; es decir que no pueden vivir fuera de la planta, aunque su ciclo de vida incluye un breve periodo en el suelo que abarca desde la salida de los huevecillos (eclosión), hasta el momento en el que encuentran una raíz a la cual introducirse. Considerando el lugar donde finalmente se alojan en el vegetal, existen los nemátodos formadores de quistes, que son muy pequeños (<1 mm), y que reciben este apelativo porque después de reproducirse, el cuerpo de las hembras adquiere una forma esférica de color oscuro, en el que alberga cientos de huevos. Esta estructura (de entre 0.3 a 0.8 mm) es lo que es un quiste, que sobresale de las raíces, facilitando la detección de plantas infestadas. Los quistes de nemátodos afectan particularmente los sembradíos de papa, y en nuestro país están representados por el género Globodera [Fig. 1].

Finalmente, los nemátodos del nudo o agalladores son los de mayor importancia a nivel mundial, por el amplio rango de plantas que pueden alojarlos y por la magnitud de las pérdidas económicas que generan. El principal representante de este tipo es el género Meloidogyne que consta de más de 100 especies, considerándose a M. incognita la especie de referencia por ser las más distribuida globalmente. Algunas especies que se consideraban de menor impacto y que ahora abarcan regiones más amplias, prevalecen debido a que en ocasiones las estrategias de cultivo se enfocan a la erradicación de la especie dominante. Por ejemplo, cuando los agricultores utilizan cultivos resistentes a la especie antes dominante, éstos pudieran no ser adecuados para la especie menor; en otros casos los cambios en el esquema de aplicación de nematicidas químico- sintéticos o algunas prácticas de la agricultura orgánica, generan una presión selectiva que favorece la prevalencia de nemátodos resistentes a esos métodos de control, entonces aumentan sus poblaciones convirtiéndose ahora en la especie dominante, sin que se hayan previsto métodos de erradicación dirigidos contra ellos. [3, 5, 6].

Por ejemplo, en el estado de Sinaloa, México, donde se cultiva el jitomate del cultivar ‘Ramsés’ (tomate tipo Saladet) —que es altamente resistente a M. incognita, M. javanica y M. arenaria— se encontraron plantas parasitadas por M. enterolobii durante el ciclo agrícola 2012-13. Este fue el primer registro de esta especie en cultivos de jitomate en la región. En un reporte más reciente de 2019, hay registros de M. enterolobii como la especie predominante en las regiones productoras de jitomate de dicho estado, con más del 80% de incidencia en las zonas muestreadas [5,6]. Recientemente también se ha reportado que cultivos nacionales de exportación como jitomate, chile y café, están sufriendo infecciones por M. enterolobii y M. paranaensis, provocando efectos graves en la economía de los agricultores.

Un vistazo a la biología y el ciclo de vida de Meloidogyne

Es importante conocer ampliamente al enemigo para poder identificar sus vulnerabilidades. Por esta razón se llevan a cabo diferentes investigaciones a nivel global sobre los detalles biológicos del desarrollo y ciclo de vida de Meloidogyne, su forma de reproducción, y su evolución [8]. Desde el punto de vista biológico, Meloidogyne es un organismo muy versátil: para empezar, muchas de las principales especies son partenogénicas; es decir se reproducen asexualmente a partir de tejidos maternos. Aunque la mayoría de los adultos son hembras, en ciertas especies algunos machos llegan a diferenciarse, pero no participan en la fecundación. Esta observación hace que Meloidogyne sea considerado un modelo muy apropiado para estudios evolutivos, en los cuales se analizan estrategias alternas de reproducción y de adaptación al medio ambiente.

Desde la perspectiva genética, una posible explicación a la adaptabilidad de Meloidogyne a tan diversos ecosistemas, podría ser su capacidad para obtener recursos útiles de su entorno. Se ha reportado que los genes que codifican las enzimas necesarias para degradar la pared celular de las plantas —que funciona como barrera protectora de las células vegetales— los han adquirido por ‘herencia horizontal’ de las bacterias. Esto se basa en la similitud de las secuencias de estos genes del nemátodo, al compararlos con los de bacterias u otros organismos.

Con todo y estos rasgos, el ciclo de vida de Meloidogyne es relativamente sencillo: inicia cuando una hembra pone los huevos en los que transcurren las dos primeras mudas (cambios de la capa externa), eclosionando como ‘juveniles J2’ con capacidades de percepción y movimiento bien desarrolladas, para detectar las sustancias que emanan las raíces, y dirigirse hacia ellas. Esto es importante ya que los J2 no pueden aún alimentarse y sobreviven solo de las reservas energéticas que se almacenaron durante su desarrollo. Luego, al localizar una raíz utilizan su ‘estilete’ (una aguja en su parte frontal) para penetrarla y una vez dentro, deben ubicar el sitio en el que se establecerán. En ese trayecto ocurren dos mudas más que abarcan las etapas J3 y J4. Una vez allí, se anclan externamente a unas cuantas células en las que permanecerán el resto de su vida ya como hembras adultas, capaces de producir más huevos para reinciar otros ciclos de infección.

Los cambios que Meloidogyne provoca a las raíces son además muy notables. A través del mismo estilete, el nemátodo inyecta proteínas hidrolíticas que además de servir para ‘aflojar’ el tejido y desplazarse, induce cambios en el programa de desarrollo de algunas células seleccionada para convertirse en una especie de zombies al servicio del nemátodo. Este grupo de 4-5 células comienza a crecer y adquirir un tamaño enorme en comparación con las células que no han sido infectadas. En diversos artículos científicos así se les nombra: células gigantes; allí es donde las hembras se alimentan, y debido a la gran necesidad de nutrientes para poner varias camadas de huevos, las células gigantes canalizan recursos de la planta —que originalmente le estaban destinados al crecimiento, floración y fructificación— hacia el mantenimiento de cientos de nemátodos hembras que infectan una raíz al mismo tiempo. Y todavía esto no es todo: el tejido alrededor de las células gigantes sufre también una reestructuración y se hipertrofia, formando una masa que por su forma recibe el nombre coloquial de nudo o agalla, que le da su nombre de este tipo de nematodo [Fig. 2]. Las plantas con infestaciones muy extendidas presentan raíces con cientos de nudos que albergan muchas hembras ovopositando, lo que dará origen a miles de juveniles J2 en busca de nuevas raíces que colonizar.

En estes condiciones resulta claro porqué, tantas investigaciones se dedican a entender cada aspecto del ciclo de vida de estos nemátodos: desde su forma de reproducción, el desarrollo en todas las etapas de su vida, y los efectos que producen dentro de las plantas. En nuestro laboratorio hemos establecido una población de Meloidogyne enterolobii, que es una especie que está dispersándose por el país y a través de nuestros proyectos buscamos identificar microorganismos nativos del suelo (como hongos y bacterias) que tengan la capacidad de proteger a las plantas de las infecciones por los nemátodos. Las estrategias de como control biológico, buscan mitigar el daño ambiental, a la salud humana y animal generada por nematicidas sintéticos, varios de los cuales ahora se encuentran prohibidos en diversos países del mundo. Otros de proyectos se enfocan a entender el papel de una clase de proteínas producidas por los nemátodos durante los primeros momentos de la infección, con lo que estamos aportando conocimientos básicos sobre de la interacción planta-nemátodo. Finalmente, nos interesa determinar la cómo es la ‘respuesta inmune’ de la planta, al detectar la presencia de nemátodos —o de sus proteínas efectoras que hemos mencionado— ya que para otros métodos de control de diferentes fitopatógenos se aprovechan este tipo de mecanismos para desarrollar variedades de cultivos resistentes.

Referencias.

Los nombres de las personas en negritas son actualmente, personal académico del IBt

1. del Prado-Vera IC, F Franco-Navarro & D Godinez-Vidal (2018). “Plant Parasitic Nematodes and Management Strategies of Major Crops in Mexico”, pp. 31-68 (Chp. 2) In: (SA Subbotin & JJ Chitambar, eds.) Plant Parasitic Nematodes in Sustainable Agriculture of North America, Vol.1 - Canada, Mexico and Western USA Springer, DOI: 10.1007/978-3-319-99585-4)

2. NOM-025-FITO-2000, “Para el establecimiento de zonas bajo protección y zonas libres de plagas cuarentenarias…“. Diario Oficial de la Federación, 12/06/2000. https://www.gob.mx/cms/uploads/attachment/file/562774/NOM-025-FITO-2000_12062000.pdf

3. Elling, AA (2013). Major emerging problems with minor Meloidogyne species. Phytopathology 103:1092-1102.

4. Alcasio-Rangel S, Á Ramírez-Suárez, L Rosas-Hernández (2014). Distribución preliminar del nematodo agallador Meloidogyne enterolobii en México. Rev. Mex. Fitopatol. ISSN-2007-8080 Vol. 32, (Supl.), R·53/ p. S-109, https://rmf.smf.org.mx/suplemento/docs/Volumen322014

5. Martínez Gallardo JA, T Díaz Valdés, R Allende Molar et al. (2015). Primer reporte de Meloidogyne enterolobii parasitando tomate en Culiacán, Sinaloa, México. Rev. Mex. Ciencias Agr. (Pub. Esp.) Núm. 11 p. 2165-2168

6. Martínez-Gallardo J. A, Díaz-Valdés T, Allende-Molar R, Retes-Manjarrez J. E, Carrillo-Fasio J. A. 2019. Identificación y distribución de Meloidogyne spp. en tomate de Sinaloa México. Rev. Mex. Ciencias Agr. 10 (2): 453- 459.

7. Carrillo-Fasio JA, JA Martínez-Gallardo, F Ayala-Tafoya, et al. 2020. Screening for resistance to Meloidogyne enterolobii in Capsicum annuum landraces from Mexico. Plant Dis. 104 (3). DOI: 10.1094/PDIS-04-19-0718-RE

8. Tapia-Vazquez I, AC Montoya-Martinez, S de los Santos-Villalbos, MJ Ek-Ramos, R Montesinos-Matias, C Martinez-Anaya C. (2022). Root-knot nematodes (Meloidogyne spp.) a threat to agriculture in Mexico: biology, current control strategies, and perspectives. World J Microbiol & Biotechnol 38 (2): 26. DOI: 10.1007/s11274-021-03211-2.

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